O livro quatro, uma contrapartida tonal do livro dois, está dividido aproximadamente ao meio; a primeira metade (dos versos 1 ao 280) é didática e trata da vida e dos hábitos das abelhas, como modelo para a sociedade humana, enquanto na segunda metade temos a história de Aristeu.
Virgílio, como orador, começa o Livro IV com uma breve menção ao patrono de Virgílio, Mecenas, antes de iniciar um dos temas principais.
Grande parte do texto trata da criação de abelhas. O poeta inclui detalhes como manter uma colmeia numa temperatura adequada para proteger o mel.
O orador compara as abelhas às da sociedade política, descrevendo como dois reis concorrentes lutam pelo poder sobre a colmeia. Ele elogia as abelhas operárias pela dedicação ao seu trabalho e pela disposição de morrer pelo bem da colmeia.
As abelhas assemelham-se ao homem porque o seu trabalho é dedicado a um rei e dão as suas vidas pelo bem da comunidade, mas faltam-lhes as artes e o amor. Apesar do seu trabalho, as abelhas morrem e toda a colônia morre. A restauração das abelhas é realizada pela bugônia, um ritual baseado na crença de que as abelhas eram geradas espontaneamente a partir da carcaça de uma vaca, embora seja possível que o ritual tenha mais valor como um trope poético e aprendido do que como uma prática real.
As Geórgicas contêm informações importantes para os historiadores sobre o que os antigos romanos sabiam sobre agricultura e pecuária. Ele também contém informações importantes sobre o que os romanos não sabiam ou sobre o que acreditavam erroneamente. No Livro IV, o orador refere-se ao líder de uma colônia de abelhas como um rei. Os historiadores acreditam que os antigos romanos pensavam incorretamente que a rainha de uma colônia era um rei.
A imagem de duas abelhas competindo pelo controle da colmeia remonta a uma imagem de uma guerra civil total e traz à mente a recente guerra civil que está terminando no momento em que Virgílio escreve as Geórgicas. Os historiadores levantam a possibilidade de que a guerra civil entre duas abelhas rainhas possa aludir à guerra civil entre o eventual vencedor Otaviano e seu rival político Marco Antônio (80-33 aC).
Na segunda metade do livro IV (dos versos 281 ao 568) temos o epílion de Aristeu, uma pequena composição literária de gênero épico escrita em hexâmetros.
Aristeu era conhecido na mitologia grega e romana por ensinar os humanos sobre a apicultura.
O tom do livro muda de didático para épico e elegíaco neste epílion, que também contém a história de Orfeu e Eurídice.
Aristeu, após perder suas abelhas, desce até a casa de sua mãe, Cirene, onde recebe instruções sobre como restaurar suas colônias.
Ele deve capturar o vidente, Proteus, e forçá-lo a revelar qual espírito divino ele irritou e como restaurar suas colônias de abelhas.
Depois de amarrar Proteus (que se transforma em muitas formas sem sucesso), ele relata que Aristeu está sendo punido por um crime: tentar estuprar Eurídice, esposa do herói Orfeu, o que a levou à morte por picada de cobra.
Proteus descreve a descida de Orfeu ao submundo para resgatar Eurídice, o olhar para trás que causou seu retorno ao Tártaro e, finalmente, a morte de Orfeu nas mãos das mulheres Ciconianas.
O livro quatro termina com uma esfragis ou selo de oito versos em que Virgílio contrasta sua vida poética com a de Otaviano, o general.
Os mitos de Aristeu e Orfeu concentram-se na perda. Aristeu perde suas abelhas por causa de seu crime e Orfeu perde sua esposa por causa de sua desobediência e a insolência blasfema de uma traição. Virgílio também utiliza esses mitos para enfatizar a importância da obediência. Aristeu pode se recuperar de seu crime obedecendo às ordens de sua mãe para determinar o motivo de sua perda e a forma de se recuperar dela.